Remipedia: Análise Sistemática

 

Remipedia (Crustacea): Análise Sistemática, Morfológica e Filogenética de uma Classe Enigmática de Crustáceos Troglobiontes

1. Resumo

A Classe Remipedia, um dos grupos mais recentemente descobertos de Crustacea, constitui um táxon-chave para a compreensão da evolução e filogenia dos Mandibulata. Descobertos em 1979 em sistemas de cavernas marinhas nas Bahamas (YAGER, 1981, p. 328), os remípodes são artrópodes cegos, despigmentados e alongados, estritamente troglobiontes, que habitam águas subterrâneas hipóxicas, tipicamente em ambientes de cavernas anquialinas (OLESEN et al., 2014, p. 2; NEIBER et al., 2011, p. 1). Este trabalho apresenta uma revisão exaustiva da sistemática, morfologia funcional, padrões de desenvolvimento pós-embrionário, ecologia e, crucialmente, das complexas hipóteses filogenéticas que posicionam os Remipedia como potenciais parentes próximos dos Hexapoda. A análise morfológica e molecular atual suporta a divisão da classe nas ordens Enantiopoda (fóssil) e Nectiopoda (extante), com ênfase na heteromorfia e na variabilidade do número de somitos do tronco, na complexidade de seu sistema nervoso e no mecanismo de alimentação predatório, que inclui um aparato de injeção putativo (VAN DER HAM; FELGENHAUER, 2007, p. 1-9; FANENBRUCK et al., 2004, p. 1). A revisão das 24 espécies extantes (NEIBER et al., 2011, p. 1) ressalta a importância biogeográfica de sua distribuição disjunta (Caribe, Ilhas Canárias, Austrália Ocidental) e a necessidade de reestruturação taxonômica dentro da família Speleonectidae (KOENEMANN et al., 2007b, p. 33).

2. Introdução: O Enigma da Classe Remipedia

Os Remipedia representam uma das mais significativas descobertas na zoologia de invertebrados do século XX. O táxon foi formalmente estabelecido como uma nova classe de Crustacea por Yager em 1981, após a descoberta de espécimes em uma caverna marinha nas Bahamas (YAGER, 1981, p. 328). Desde então, o interesse científico tem se concentrado em desvendar as afinidades filogenéticas desta classe, cuja morfologia primitiva, mas com estruturas complexas especializadas, desafia as classificações tradicionais dos artrópodes (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1).

A classe está atualmente dividida em duas ordens: Enantiopoda, conhecida por apenas duas espécies fósseis do Carbonífero, e Nectiopoda, que engloba todas as espécies extantes, totalizando 24 espécies descritas (NEIBER et al., 2011, p. 1). Os Nectiopoda são caracterizados por um corpo alongado e vermiforme, com um cefalotórax pequeno e um tronco homônomo, dotado de apêndices birremes laterais. Estes animais são exclusivamente encontrados em ambientes de cavernas anquialinas, onde águas marinhas e subterrâneas se misturam, criando condições únicas, muitas vezes hipóxicas (OLESEN et al., 2014, p. 2).

A raridade e a inacessibilidade de seu habitat têm dificultado os estudos comportamentais e ontogenéticos. No entanto, avanços recentes em microscopia e análise molecular têm proporcionado insights cruciais sobre o desenvolvimento pós-embrionário, a segmentação do tronco e, notavelmente, a estrutura neural, alimentando o debate sobre a posição dos Remipedia na filogenia dos Pancrustacea e, em particular, sua relação com os Hexapoda (FANENBRUCK et al., 2004, p. 1; VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1).

3. Morfologia e Anatomia Funcional

Os Remipedia são tipicamente crustáceos cegos e descoloridos, com comprimentos em adultos que variam de 9 a 45 mm entre as espécies (OLESEN et al., 2014, p. 2). A organização corporal é distintamente chilopodiforme (semelhante a um miriápode), dividida em dois tagmas: um pequeno céfalon e um tronco alongado.

3.1. Tagmatização e Apêndices Cefálicos

O céfalon (cabeça) é relativamente pequeno e desprovido de olhos laterais, caracterizando-os como animais cegos (OLESEN et al., 2014, p. 2). O céfalon abriga os apêndices bucais e sensoriais.

Os apêndices cefálicos incluem:

1. Antênulas (Primeiro Par): Bifurcadas e com uma anlagen ao ramo ventral nos metanáuplios, funcionando primariamente como órgãos sensoriais (OLESEN et al., 2014, p. 7).

2. Antenas (Segundo Par): Estruturas cruciais para a locomoção na fase de metanáuplio (KOENEMANN et al., 2009, p. 131; OLESEN et al., 2014, p. 7).

3. Mandíbulas: Notáveis pela sua flexibilidade e pela participação nos movimentos natatórios dos metanáuplios (OLESEN et al., 2014, p. 7).

4. Maxílulas, Maxilas e Maxilípedes: Estes três pares de apêndices pós-mandibulares são preênseis e modificados, sendo cruciais para a predação (SCHRAM; LEWIS, 1989, p. 115-122). Em Micropacter yagerae, foi observada a presença de garras terminais desiguais na maxila e no maxilípede (KOENEMANN et al., 2007a, p. 52.e1). A morfologia funcional sugere um aparelho de injeção de veneno putativo, utilizado para incapacitar presas (VAN DER HAM; FELGENHAUER, 2007, p. 1-9).

3.2. O Tronco e a Segmentação (Metameria)

O tronco dos Remipedia é o principal componente do corpo, e é caracterizado pela repetição segmentar. O número total de somitos do tronco pode ser bastante variável entre as espécies e indivíduos, mas existe um limite inferior de 16 somitos em táxons como Godzilliognomus frondosus e em táxons ainda não descritos (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607).

Padrões de Segmentação: Embora muitas vezes descrito como homônomo, o tronco dos Remipedia nem sempre apresenta somitos isomórficos (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607). A heteromorfia somítica é evidente em algumas espécies, particularmente no que concerne à anatomia das barras esternais (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607). Por exemplo, em Micropacter yagerae, há uma redução quase completa das barras esternais e dos pleurotergitos (KOENEMANN et al., 2007a, p. 52.e1).

Apêndices do Tronco: Cada somito do tronco, exceto o último, possui um par de apêndices locomotores birremes e homólogos (OLESEN et al., 2014, p. 2). Estes apêndices laterais são utilizados em movimentos coordenados e sincronizados, conferindo a aparência de natação serpenteante, característica da classe Nectiopoda. Em exemplares pré-juvenis, observam-se tanto o exopódio quanto o endopódio no primeiro e no oitavo apêndice do tronco (OLESEN et al., 2014, p. 7).

3.3. Neuroanatomia e Filogenia Neural

Um dos achados mais surpreendentes sobre os Remipedia reside na complexidade de seu sistema nervoso central, em particular o cérebro. A análise detalhada da anatomia cerebral de Godzilliognomus frondosus (Godzilliidae), por meio de reconstrução tridimensional, revelou uma organização e diferenciação neural altamente complexas (FANENBRUCK et al., 2004, p. 1).

O cérebro de G. frondosus é comparável em complexidade ao de crustáceos "superiores" (Malacostraca) e Hexapoda, e é significativamente mais diferenciado do que o de outros crustáceos tradicionalmente considerados basais, como Branchiopoda e Maxillopoda (FANENBRUCK et al., 2004, p. 1). Esta complexidade neuroanatômica é um argumento chave que sustenta uma hipótese filogenética alternativa que coloca os Remipedia em uma posição menos basal dentro dos Mandibulata, contrariando a visão clássica (FANENBRUCK et al., 2004, p. 1). Além disso, a presença de uma hemocianina respiratória do tipo inseto em remípodes reforça a hipótese de parentesco próximo com os Hexapoda (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1).

4. Desenvolvimento Pós-Embrionário e Ciclo de Vida

O estudo da ontogenia dos Remipedia é dificultado pela inacessibilidade de seu habitat. No entanto, a descrição de estágios de desenvolvimento, incluindo larvas e pré-juvenis, tem sido fundamental para o entendimento das relações filogenéticas da classe.

4.1. Estágios Larvais e Pré-Juvenis

Até o momento, não foram formalmente descritas larvas em sentido estrito (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607). Contudo, foram identificados e estudados estágios de desenvolvimento pós-embrionário, como o metanáuplio e o pré-juvenil (KOENEMANN et al., 2007c, p. 117; KOENEMANN et al., 2009, p. 131; OLESEN et al., 2014, p. 7).

Um estudo detalhado utilizando microscopia eletrônica de varredura (SEM) e microscopia confocal a laser (CLSM) identificou e descreveu a identidade larval de Pleomothra apletocheles (KOENEMANN et al., 2009, p. 131). Estes estudos permitiram documentar o nível celular dos estágios larvais, a diferenciação de segmentos e apêndices, e a morfologia corporal geral (KOENEMANN et al., 2009, p. 131).

O metanáuplio de P. apletocheles é um estágio crucial, que exibe características morfológicas transicionais. A sequência de natação do metanáuplio, registrada em vídeo, revela a mobilidade das antenas e das mandíbulas, além da flexibilidade incomum destas últimas (OLESEN et al., 2014, p. 7). Os apêndices utilizados para natação neste estágio incluem as antenas e as mandíbulas (KOENEMANN et al., 2009, p. 131).

4.2. Estágios de Desenvolvimento Geral

Foram reconhecidos três estágios gerais de desenvolvimento para os Remipedia: juvenil, subadulto e adulto (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607). No entanto, a definição destes estágios carece de critérios universais confiáveis. Especificamente, espécimes juvenis verdadeiros foram descritos e definidos em Godzilliognomus frondosus (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607). A transição para a forma adulta envolve o aumento do número de somitos do tronco através de telogênese, embora não haja um limite superior confirmado para o tamanho do corpo e/ou o número de somitos do tronco (KOENEMANN et al., 2006a, p. 607).

5. Ecologia, Distribuição e Biodiversidade Global

Os Remipedia são troglobiontes marinhos, restritos a sistemas de cavernas submersas, um ambiente conhecido como anquialino (NEIBER et al., 2011, p. 1).

5.1. Habitat e Características Anquialinas

As cavernas anquialinas são sistemas de cavernas que contêm uma mistura de água marinha e subterrânea, e são tipicamente caracterizadas por águas subterrâneas hipóxicas, frequentemente de difícil acesso (OLESEN et al., 2014, p. 2; YÁÑEZ-MENDOZA et al., 2007, p. 49-70). A distribuição da classe é disjunta globalmente (NEIBER et al., 2011, p. 1):

• Região do Caribe: É a área de maior diversidade e abundância, incluindo Bahamas, Ilhas Turks e Caicos, Cuba, Yucatán (México) e Belize.

• Ilhas Canárias: Duas espécies são conhecidas desta região insular.

• Austrália Ocidental: Pelo menos uma espécie é conhecida neste local isolado.

A descrição de espécies como Xibalbanus cozumelensis na Ilha de Cozumel, México, e a filogenia molecular associada do gênero Xibalbanus na Península de Yucatán, destacam a importância dessas áreas para a biodiversidade da classe (OLESEN et al., 2017, p. 1). O registro de Speleonectes epilimnius em águas superficiais de uma caverna anquialina nas Bahamas (YAGER; CARPENTER, 1999, p. 965-977) indica uma adaptabilidade, embora a maioria das espécies se restrinja às camadas mais profundas e hipóxicas.

5.2. Comportamento e Alimentação

Pouco se sabe sobre os aspectos comportamentais dos Remipedia devido à dificuldade de observação in situ (OLESEN et al., 2014, p. 2). No entanto, o seu aparelho bucal preênsil e as observações de indivíduos atacando outros organismos (OLESEN et al., 2014, p. 2) sugerem um modo de vida predatório.

O aparato de injeção putativo, composto pelos apêndices pós-mandibulares (maxílulas, maxilas, maxilípedes), reforça a hipótese de que são predadores ativos, capazes de subjugar presas em seu ambiente escuro e com recursos limitados (SCHRAM; LEWIS, 1989, p. 115-122; VAN DER HAM; FELGENHAUER, 2007, p. 1-9).

6. Sistemática e Filogenia: O Debate Pancrustacea

A posição filogenética dos Remipedia tem sido um dos debates mais controversos na taxonomia dos artrópodes (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1).

6.1. Estrutura Taxonômica

A Classe Remipedia é subdividida da seguinte forma (NEIBER et al., 2011, p. 1):

• Ordem Enantiopoda: Inclui duas espécies fósseis do Carbonífero.

• Ordem Nectiopoda: Inclui todas as 24 espécies extantes (NEIBER et al., 2011, p. 1).

A ordem Nectiopoda é composta por três famílias principais:

1. Godzilliidae: Exemplo: Godzilliognomus frondosus. Os cladogramas morfológicos e moleculares consistentemente apoiam a monofilia desta família (KOENEMANN et al., 2007b, p. 33).

2. Micropacteridae: Família recentemente erigida para acomodar táxons com uma combinação única de caracteres derivados e primitivos, como Micropacter yagerae (KOENEMANN et al., 2007a, p. 52.e1). A erição desta nova família é justificada pela combinação de autapomorfias, incluindo o término oval do corpo com segmentos fusionados, a redução quase completa de barras esternais e pleurotergitos, e filamentos frontais com processos bifurcados (KOENEMANN et al., 2007a, p. 52.e1).

3. Speleonectidae: A família tradicionalmente maior, que inclui táxons como Speleonectes e Cryptocorynetes (SCHRAM et al., 1986, p. 1-60; YAGER, 1987a, p. 302-320). Análises cladísticas recentes, no entanto, sugerem que a estrutura taxonômica atual dentro dos Speleonectidae é parcialmente incompatível com os resultados filogenéticos, e não se pode descartar que a família seja parafilética (KOENEMANN et al., 2007b, p. 33).

6.2. Hipótese de Sister-Group dos Hexapoda

A análise filogenética de Remipedia, tanto morfológica quanto molecular, tem consistentemente desafiado as hipóteses clássicas de relação de grupo irmão.

• Evidência Morfológica e Neuroanatômica: A complexidade surpreendente do cérebro de G. frondosus, comparável apenas à de Malacostraca e Hexapoda, contraria a hipótese de Remipedia como um grupo basal (FANENBRUCK et al., 2004, p. 1).

• Evidência Molecular: Estudos filogenômicos e moleculares recentes têm fornecido evidências de que os Remipedia podem ser os parentes vivos mais próximos dos Hexapoda (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1). O conceito de Pancrustacea (Arthropoda + Crustacea + Hexapoda) é amplamente aceito em análises moleculares, e a colocação dos Hexapoda dentro dos Crustacea é agora um consenso molecular (SCHRAM, 2004, p. 319-329; SPEARS; ABELE, 1997, p. 169-187). A hipótese Remipedia-Hexapoda, apoiada também pela semelhança na arquitetura cerebral e a presença de hemocianina do tipo inseto (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1), sugere que os Hexapoda podem ter evoluído a partir de um crustáceo marinho semelhante a um Remipedia (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1). Esta perspectiva evoca dúvidas sobre as hipóteses geralmente apresentadas em livros didáticos, que podem apresentar um quadro desatualizado da filogenia dos artrópodes (VON REUMONT; BURMESTER, 2010, p. 1).

7. Conclusão

A Classe Remipedia é um testamento da notável diversidade e da persistência evolutiva em ambientes extremos. Sua descoberta tardia em cavernas anquialinas nas Bahamas marcou o início de uma reavaliação profunda da filogenia dos Crustacea e, por extensão, dos Mandibulata. A classe, dividida nas ordens Enantiopoda e Nectiopoda, revela um plano corporal aparentemente primitivo, mas com alta especialização anatômica, notavelmente no aparato bucal predatório e na complexidade neuroanatômica, que desmente qualquer classificação apressada como "primitiva".

Os estudos de desenvolvimento pós-embrionário, como os realizados em Pleomothra apletocheles, e a caracterização detalhada da variabilidade da segmentação do tronco fornecem dados cruciais para a compreensão dos padrões evolutivos dentro da classe. Contudo, o maior impacto dos Remipedia reside no seu potencial papel como grupo-irmão dos Hexapoda, uma hipótese que, suportada por evidências neurais e moleculares, sugere uma origem marinha para os insetos e exige uma reescrita dos capítulos sobre a evolução dos artrópodes nos textos de zoologia. A contínua exploração de cavernas anquialinas e a aplicação de metodologias moleculares avançadas são essenciais para resolver as questões pendentes, particularmente a monofilia dos Speleonectidae e a exata posição dos Remipedia na árvore da vida.

8. Referências Bibliográficas (ABNT)

FANENBRUCK, M.; HARZSCH, S.; WÄGELE, J. W. The brain of the Remipedia (Crustacea) and an alternative hypothesis on their phylogenetic relationships. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 101, n. 43, p. 15324-15329, 2004.

KOENEMANN, S. et al. Micropacteridae, a new family of Remipedia (Crustacea) from the Turks and Caicos Islands. Organisms. Diversity & Evolution, v. 7, p. 52.e1-52.e14, 2007a.

KOENEMANN, S. et al. Phylogenetic analysis of Remipedia (Crustacea). Organisms, Diversity & Evolution, v. 7, p. 33-51, 2007b.

KOENEMANN, S. et al. Post-embryonic development of remipede crustaceans. Evolution & Development, v. 9, n. 2, p. 117-121, 2007c.

KOENEMANN, S. et al. The post-embryonic development of Remipedia (Crustacea)-additional results and new insights. Dev Genes Evol, v. 219, p. 131-145, 2009.

KOENEMANN, S.; SCHRAM, F. R.; ILIFFE, T. M. Trunk segmentation patterns in Remipedia. Crustaceana, v. 79, p. 607-631, 2006a.

NEIBER, M. T. et al. Global Biodiversity and Phylogenetic Evaluation of Remipedia (Crustacea). PLOS One, v. 6, n. 5, p. e19627, 2011.

OLESEN, J. et al. Xibalbanus cozumelensis, a new species of Remipedia (Crustacea) from Cozumel, Mexico, and a molecular phylogeny of Xibalbanus on the Yucatán Peninsula. European Journal of Taxonomy, n. 316, p. 1-27, 2017.

OLESEN, J. et al. 15. Remipedia. In: [Fonte não especificada no fragmento]. [S.l.]: [s.n.], 2014. p. 1-17.

SCHRAM, F. R. Are crustaceans monophyletic? In: CRACRAFT, J.; DONAGHUE, M. J. (ed.). Assembling the Tree of Life. Oxford: Oxford University Press, 2004. p. 319-329.

SCHRAM, F. R.; LEWIS, C. A. Functional morphology of feeding in Nectiopoda. In: FELGENHAUER, B. E.; WATLING, L.; THISTLE, A. B. (ed.). Crustacean Issues 6: Functional Morphology of Feeding and Grooming in Crustacea. Rotterdam: A. A. Balkema Press, 1989. p. 115-122.

SCHRAM, F. R.; YAGER, J.; EMERSON, M. J. Remipedia. Part 1. Systematics. Mem. S.D. Soc. Nat. Hist., n. 15, p. 1-60, 1986.

SPEARS, T.; ABELE, L. G. Crustacean phylogeny inferred from 18S rDNA. In: FORTEY, R. A.; THOMAS, R. H. (ed.). Arthropod Relationships. London: Chapman and Hall, 1997. p. 169-187.

VAN DER HAM, J. L.; FELGENHAUER, B. E. The functional morphology of the putative injecting apparatus of Speleonectes tanumekes (Remipedia). J. Crust. Biol., v. 27, p. 1-9, 2007.

VON REUMONT, B. M.; BURMESTER, T. Remipedia and the Evolution of Hexapods. Wiley Interdisciplinary Reviews: RNA, v. 2, n. 2, p. 119–131, 2010.

YAGER, J. A new class of Crustacea from a marine cave in the Bahamas. J. Crustacean Biol., v. 1, p. 328–333, 1981.

YAGER, J. Cryptocorynetes haptodiscus, new genus, new species, and Speleonectes benjamini, new species, of remipede crustaceans from anchialine caves in the Bahamas, with remarks on distribution and ecology. Proc. Biol. Soc. Wash., v. 100, p. 302–320, 1987a.

YAGER, J.; CARPENTER, J. H. Speleonectes epilimnius new species (Remipedia, Speleonectidae) from surface waters of an anchialine cave on San Salvador Island, Bahamas. Crustaceana, v. 72, p. 965–977, 1999.

YÁÑEZ-MENDOZA, G.; ZARZA-GONZÁLEZ, E.; MEJÍA-ORTÍZ, L. M. Sistemas anquihalinos. In: MEJÍA ORTÍZ, L. M. (ed.). Biodiversidad acuática de la Isla de Cozumel. [S.l.]: Universidad de Quintana Roo, CONABIO, Plaza y Valdés, 2007. p. 49–70.